La película comienza con una de las últimas escenas de Harry Potter y la Orden del Fénix. Harry y Dumbledore están siendo fotografiados después de que la comunidad mágica haya aceptado el regreso de Voldemort. Harry está perturbado por la reciente muerte de Sirius Black.
En el presente, mortífagos atacan el callejón Diagon y el puente del milenio en Londres, destruyéndolo. Cabe destacar una escena muy importante que tiene relevancia en las dos películas que siguen al misterio del principe, y es sobre el secuestro del fabricante de varitas, Ollivander. Mientras tanto, Harry se encuentra en un restaurante, leyendo artículos acerca de él y de su nuevo título: el Elegido. Una camarera le pregunta acerca de esto, pero él niega saber algo de ello. Le interesa salir con ella, pero al asomarse a la parada del tren, ve a Dumbledore observándolo.
Harry se acerca a él, y Dumbledore, con una mano oscura, transporta a ambos a una casa lejana. Al entrar, la encuentran destrozada, pero Dumbledore se da cuenta que todo el escenario ha sido montado. Descubre a su ex-compañero Horace Slughorn escondido como sofá, el cual menciona que mortífagos lo han perseguido varios meses y se está escondiendo. Dumbledore deja a Harry y a Horace solos, y éste le enseña varios alumnos prestigiados que ha tenido, en fotografías. Al regresar Dumbledore, se van, pero Horace los alcanza y le dice a Dumbledore que está de acuerdo - trabajará en Hogwarts: el objetivo por el cual Dumbledore había llevado a Harry a verlo. Dumbledore menciona que Harry será el siguiente alumno prestigiado de Slughorn, y que es "crucial" que vuelva a trabajar.
Dumbledore transporta a Harry cerca de la Madriguera, donde es recibido por Ginny, que le empieza a atraer. También están allí la señora Weasley, Ron y Hermione. Esa noche, Ron le habla a Harry acerca de los miedos de su madre acerca de que vuelvan a Hogwarts.
Otro día, en una calle lejana, Narcissa Malfoy y Bellatrix Lestrange llegan a la casa de Severus Snape, quien afirma haber engañado a Dumbledore todo este tiempo y ha trabajado para Voldemort. Narcissa le dice que ayude a Malfoy a hacer una tarea que Voldemort le ha puesto, y Snape realiza el Juramento Inquebrantable para cumplirlo.
Durante otro día, Harry, Ron y Hermione están en el callejón Diagon, en el reciente sitio de venta de artículos de broma de Fred y George Weasley. Notan a Draco Malfoy y a su madre en el callejón y los siguen a través del callejón Knockturn. Draco y su madre entran a Borgin y Burkes, pero Harry no puede ver qué ocurre adentro.Yendo a Hogwarts, Hermione le revela a Ron que Harry cree que Draco es un mortífago. Harry utiliza su capa de invisibilidad, y se pone en el compartimiento de maletas para escuchar a Draco de forma cercana. Sin embargo, al llegar a la estación de Hogsmeade, Draco se queda solo en el compartimiento y derriba a Harry con un hechizo paralizador. Lo patea y lo deja solo, mientras el tren se va. Es pronto rescatado por Luna Lovegood, quien notaba pequeñas criaturas invisibles, los torposoplos, con unos grandes lentes, alrededor del cuerpo de Harry.
En la entrada del castillo, Filch le hace problemas a Draco por traer el bastón donde su padre, Lucius Malfoy, guardaba su varita, pero Snape responde por él. Harry llega al postre del banquete, para escuchar un discurso de Dumbledore acerca de las medidas de seguridad impuestas debido a Voldemort, aparte del nombramiento de Slughorn como nuevo profesor de pociones y a Snape como el nuevo profesor de Defensa Contra Las Artes Oscuras.
Al día siguiente, Harry y Ron tienen tiempo libre, pero son interrumpidos por Minerva McGonagall, quien recomienda a Harry que curse Pociones, pues su nota del examen le da posibilidad seguir estudiándola. Ron también va a la clase. Al llegar, el profesor Slughorn les dice que cojan dos libros del armario, y Harry encuentra uno marcado con, "Este libro es propiedad del príncipe mestizo". Con las anotaciones del libro, Harry es el mejor de la clase y se gana una botellita de Felix Felicis, suerte líquida. Ron comienza las audiciones para jugar en el equipo de Quidditch. Harry guía a todos los participantes y Ron puede obtener el lugar, dado que Hermione utiliza un hechizo para confundir a otro jugador. Cuando Harry es cuestionado más adelante por Hermione acerca del libro, él se niega a dar explicaciones, pero Ginny toma el libro y nota la escritura. Harry toma su libro y se va.
En una reunión con Dumbledore, éste le muestra un recuerdo propio - la primera vez que estuvo con Tom Ryddle. En el recuerdo, un Dumbledore más joven visita un orfanato, donde le presentan a Tom. Dumbledore habla con Tom y le explica acerca de Hogwarts. Al probar que es un mago, prende fuego a un armario, donde Dumbledore nota que hay ciertos elementos que no le pertenecen a Tom, y le dice que en Hogwarts no toleran los robos. Antes de irse, Tom dice que puede hablar con las serpientes.Cuando el trío visita Hogsmeade, ven cómo Katie Bell es maldecida por un collar, siendo casi asesinada. Ya en el castillo, Harry les dice a Snape y McGonagall que está seguro de que fue Malfoy quien hechizó a Katie para que le diera el collar a Dumbledore (quien debería haberlo recibido, según una amiga de Katie) pero Snape se burla de él. Mientras tanto, Harry encuentra un hechizo en el libro del Príncipe Mestizo - Sectumsempra. Así mismo, varias visitas son mostradas por Draco Malfoy a la sala de Menesteres, revisando una vieja cabina, poniendo objetos dentro de ella y viendo cómo desaparecen y aparecen, a veces no correctamente. En una cena que da Slughorn, Hermione le hace ver a Harry que Ginny tiene los ojos llorosos por haber discutido con su novio Dean, para, disimuladamente, darle a entender que no es feliz con éste. El día del partido de Quidditch, Ron se encuentra muy nervioso. Sin embargo, Harry finge poner Felix Felicis en su jugo para darle confianza a Ron. El partido es ganado por Gryffindor. En la celebración Harry le revela a Hermione que no le puso el líquido a Ron. En ese momento, Lavender Brown besa a Ron. Hermione se va llorando, Harry la sigue y ella le revela que sabe que tiene sentimientos hacia Ginny. Ron aparece pero es atacado por pequeños pájaros encantados de Hermione. Llorando, ella le pregunta cómo se siente cuando ve que Dean Thomas besa a Ginny. Harry le responde que se siente de la forma en que Hermione se siente. Harry dice esto porque no puede hacer nada por estar con Ginny para no tener problemas con Ron. En la fiesta de Navidad de Slughorn, Draco merodeaba cerca de la sala de menesteres y es descubierto por Argus Filch el conserje y Draco. Ingeniosamente le dice que el iba para la fiesta de Slughorn, entonces Filch lo lleva a la fiesta y allí Draco al verse atrapado revela que el no fue invitado a la fiesta, pero miente diciendo que lo que quería era colarse en ella. Snape lo lleva fuera de la fiesta. Al escoltarlo afuera, Harry escucha una conversación entre Draco y Snape, y este último le dice que le deje ayudarlo con su tarea. Menciona que hizo el Juramento Inquebrantable.
Yendo a la Madriguera por Navidad, Harry le menciona esto a Ron. En la madriguera, la relación entre Harry y Ginny comienza a avanzar. Más adelante, el padre de Ron le menciona a Harry que hizo seguir a Draco y que descubrió que frecuentaba Borgin y Burkes, donde hay una cabina que te transporta a otros sitios. Harry y Ginny casi se besan, pero la casa es atacada y quemada por mortífagos. Harry persigue a Bellatrix Lestrange, y escapa en el último minuto, dejando la casa en llamas
De vuelta en Hogwarts, Dumbledore le enseña a Harry un nuevo recuerdo del profesor Slughorn. Sin embargo, el recuerdo fue editado y no muestra correctamente algo que Tom Riddle le había preguntado al profesor. Dumbledore le pide a Harry conseguir el recuerdo real. Al ir a hablar con el profesor de esto, éste se da cuenta de lo que intenta y deja de hablarle a Harry.
Ron come chocolates con poción de amor que eran para Harry, enviados por Romilda Vane. Harry lo lleva donde Slughorn, quien lo cura. Al celebrar con una bebida, Ron la toma antes que nadie y es envenenado - pero salvado al último por Harry. Dumbledore dice que la bebida había sido envenenada, pero había sido regalada a Slughorn. Cuando Lavender visita a Ron, es enfrentada por Hermione. Ron, entre sueños, menciona "Hermione". Lavender se va ofendida.
Un día, Katie Bell aparece en el Gran Comedor y Harry le pregunta quién le entregó el collar. Ella no lo recuerda, pero Harry ve cómo Draco Malfoy se asusta al verlos hablar y lo sigue hasta el baño, donde lo encuentra llorando. Comienza una pelea, y al final Harry utiliza Sectumsempra. Draco se desangra completamente, y pronto llega Snape, quien lo cura con un contramaleficio. Harry se va asustado y Ginny le dice que debe deshacerse del libro. Van a la Sala de los Menesteres, donde Ginny lo esconde donde Harry no lo pueda encontrar. En el proceso, Ginny besa a Harry, y dice que éso también puede quedarse en la sala.
Ron le pregunta a Harry si ha tenido suerte con el recuerdo de Slughorn. Eso le da la idea a Harry de usar el Felix Felicis para sacarle el recuerdo. Al tomarlo, se dirige donde Hagrid, donde se topa con Slughorn quien lo acompaña. Al llegar donde Hagrid ven que la acromántula Aragog ha muerto. En el funeral, Hagrid y Slughorn comienzan a beber, y este último es pronto convencido por Harry que le entregue el recuerdo. Antes de dárselo, el profesor le dice que no piense mal de él al verlo.
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